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Discussions on Clinical Characteristics and Diagnostic Criteria of Pertussis in Children
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摘要:目的 比较温州地区不同年龄及不同免疫状态儿童百日咳的临床特征，并探讨儿童百日咳诊断标准的局限性。方法 回顾性分析2017年10月−2019年12月温州医科大学附属第二医院育英儿童医院住院确诊的288例百日咳患儿的临床资料，分析不同年龄和不同免疫状态患儿的临床特征，分析《中国儿童百日咳诊断及治疗建议》相关标准对不同年龄段百日咳患儿的诊断符合率。结果 288例患儿中，≤3月龄124例（43.06%），>3月龄164例（56.94%）。≤3月龄与>3月龄相比，发绀、三凹征、面色涨红、气促和外周血淋巴细胞比例均较高，发生肺炎的比例较高，重症百日咳比例较高，住院天数较长，上述差异均有统计学意义（P<0.05）。完全免疫组83例，未完全免疫组205例。未完全免疫组出现发绀、气促、三凹征和面色涨红的比例高于完全免疫组，且未完全免疫组淋巴细胞比例高于完全免疫组，血清C-反应蛋白（C-reactive protein, CRP）水平低于完全免疫组，住院时间长于完全免疫组，上述差异均有统计学意义（P<0.05）。≤3月龄入院时临床标准的诊断符合率（112/124，90.32%）高于>3月龄（119/164，72.56%）（P<0.001）；≤3月龄患儿入院时符合外周血白细胞计数≥20×109 L−1且淋巴细胞比例≥60%的比例为41.94%（52/124），白细胞计数<20×109 L−1所占比例为54.03%（67/124）。结论 温州地区≤3月龄的百日咳患儿病情较重，临床标准诊断符合率大于>3月龄。≤3月龄血常规白细胞计数的阈值可适当下调，现行诊断标准尚待完善。Abstract:Objective To compare the clinical manifestations of pertussis in children of different ages and different immunization statuses in Wenzhou, and to explore the limitations of diagnostic criteria for pertussis.Methods The clinical data of 288 children diagnosed with pertussis at Yuying Children’s Hospital & the Second Affiliated Hospital of Wenzhou Medical University from October 2017 to December 2019 were retrospectively analyzed. The clinical characteristics of children of different ages and different immunization statuses were analyzed. Their clinical data were compared to relevant diagnostic criteria of pertussis in children of different ages according to the Recommendations for Diagnosis and Treatment of Chinese Children with Pertussis and the diagnosis conformity rate was analyzed.Results Among the 288 children, 124 cases (43.06%) were 3 months old or younger, and 164 cases (288, 56.94%) were >3 months old. Among patients≤3 months of age, cyanosis, three-depression sign, face redness, dyspnea and peripheral blood lymphocyte ratio were significantly higher than those of patients >3 months of age. They also had higher incidence of pneumonia, higher proportion of developing severe pertussis, and longer stay at the hospital. All these findings showed statistically significant difference (P<0.05). 83 children were fully immunized (receiving the full course of vaccination), and 205 were not fully immunized (not receiving the full course of vaccination or being unvaccinated). The proportion of children presenting cyanosis, shortness of breath, three depression sign and face redness in the incomplete immunization group was higher than that in the complete immunization group. In the incomplete immunization group, the proportion of lymphocytes was higher, the level of C-reactive protein (CRP) was lower, and the length of hospitalization was longer than those of the complete immunization group. All the differences were statistically significant (P<0.05). Among patients aged ≤3 months, the conformity rate of diagnosis (112/114, 90.32%) upon admission was higher than that among patients aged >3 months (119/164, 72.56%). Among patients aged ≤3 months, 41.94% (52/124, while 54.03% (67/124) of the patients aged ≤3 months had WBC count <20×109 L−1.Conclusion Pertussis in children ≤3 months of age in Wenzhou City were more serious, showing higher rate of diagnosis conforming to the recommended clinical diagnostic criteria than that in children >3 months old. The WBC threshold in routine blood test of ≤3 months old could be lowered appropriately and the current diagnostic criteria still needed improvement.
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Keywords:
- Pertussis /
- Children /
- Clinical characteristics /
- Diagnostic criteria
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百日咳是由百日咳鲍特菌（Bordetella pertussis, Bp）引起的急性呼吸道传染病，是造成全球儿童死亡的重要疾病之一[1]。20世纪50年代以来，百日咳发病率曾随着百日咳疫苗的广泛接种逐渐下降[2]，但近年又有增加的趋势，呈“百日咳再现”现象[2]。不同国家和地区的百日咳诊断标准并不完全一致，“百日咳再现”促进了对不典型百日咳的认识，也暴露了现行诊断标准的不足[3]。本研究回顾性分析温州医科大学附属第二医院育英儿童医院2017年10月−2019年12月经Bp培养确诊的288例百日咳患儿的临床资料，比较不同年龄和免疫状态百日咳患儿的临床特征，探讨《中国儿童百日咳诊断及治疗建议》相关标准对不同年龄段百日咳的诊断局限性，提高临床医生对儿童百日咳的认识。
1. 对象与方法
1.1 研究对象
收集2017年10月−2019年12月温州医科大学附属第二医院育英儿童医院住院确诊的288例百日咳患儿的临床资料。入选标准参考2017年《中国儿童百日咳诊断及治疗建议》（以下简称《建议》）[4]：①年龄0～14岁；②病程在15 d之内；③有痉挛样咳嗽或有疑似百日咳接触史；④鼻咽拭子百日咳杆菌培养到Bp。排除标准：①重复住院；②有基础疾病包括先天性心脏病、呼吸系统畸形等；③自动出院或资料严重不全。本研究经过温州医科大学附属第二医院伦理委员会批准（审批文号：LCKY2019-287）。
确诊病例中，有反复呼吸暂停、低氧血症、百日咳脑病、心血管功能障碍之一者考虑为重症百日咳，否则为普通病例[5]。
1.2 临床资料收集
收集入选患儿的临床资料，包括一般信息、免疫接种情况、住院时间、临床症状、肺部体征、辅助检查、并发症等。
1.3 Bp培养及鉴定方法
1.3.1 标本采集
入院24 h内采集患儿鼻咽拭子标本。
1.3.2 Bp培养基制作
①碳琼脂培养基干粉（英国赛默飞世尔科技公司）与蒸馏水并充分混匀；②灭菌后经水浴冷却；③加入新鲜脱脂羊血，同时取1支鲍特菌选择性添加剂（英国赛默飞世尔科技公司）与灭菌蒸馏水充分混匀，再倒入培养基中；④每个无菌平皿中加入培养基；⑤培养基冷却凝固后，放于冰箱中密封保存。
1.3.3 Bp鉴定
使用Bp及副百日咳鲍特菌抗血清（英国Remel公司）进行鉴定，如结果不确定，则需要采用质谱分析的鉴定方法。
1.4 统计学方法
正态分布且方差齐的计量资料用
$\bar x \pm s$ 表示，组间比较采用t检验；非正态分布以中位数（P25，P75）表示，组间比较采用秩和检验；计数资料以率或构成比表示，组间比较采用卡方检验。P<0.05为差异有统计学意义。2. 结果
2.1 一般资料
288例百日咳住院患儿中，男性150例（52.08%），女性138例（47.92%），中位年龄4（2.70，7.00）月龄，其中≤3月龄124例（43.06%），>3月龄164例（56.94%）。住院时间中位数8.96（6.77，13.90） d。126例（43.75%）有接触长期咳嗽等呼吸道症状的疑似接触史，其中33例（26.19%）为父母，52例（41.27%）为兄弟姐妹，18例（14.29%）为祖父母及外祖父母，23例（18.25%）为其他人员。288例患儿中有2组家庭的成员接受百日咳杆菌培养检查，均确诊，其余患儿家庭成员未行相关检查。重症百日咳患儿16例，其中并发肺炎15例，肺不张1例，脑病2例，脓毒症1例，继发性免疫功能低下2例，肝功能损害2例，贫血1例。
2.2 临床症状与体征
入院前咳嗽持续中位时间为14（10，15） d，病程中发热14例（4.86%），痉挛样咳嗽133例（46.18%），咳嗽后呕吐107例（37.15%），鸡鸣样回声84例（29.17%），发绀107例（37.15%），呼吸暂停2例（0.69%），气促75例（26.04%）。体检肺部闻及中小湿啰音36例（12.50%），闻及哮鸣音有73例（25.35%）。
2.3 辅助检查
入院时外周血白细胞计数升高（>10×109 L−1）272例（94.44%），白细胞计数正常16例（5.56%）；淋巴细胞百分比例≥60%的儿童220例（76.39%），<60%的儿童68例（23.61%）。胸部X线基本正常者27例（9.38%），提示支气管炎142例（49.31%），肺炎70例（24.31%），肺纹理增粗 27例（9.38%），肺部感染13例（4.51%），斑片影5例（1.71%），渗出性改变 3例（1.04%），肺实变1例（0.35%），透亮度增加1例（0.35%），有1例同时存在肺部感染伴实变。
2.4 重症百日咳肺炎的临床特征
重症百日咳肺炎患儿15例，痉挛性咳嗽12例（80.00%），有气促13例（86.67%），发绀14例（93.33%），呼吸暂停1例（6.67%）。体检肺部闻及中小湿啰音5例（33.33%），闻及哮鸣音7例（46.67%）。影像学提示肺炎6例（40%），肺部感染5例（33.33%），支气管炎2例（13.33%），两肺渗出性改变1例（6.67%），肺纹理增多1例（6.67%），肺实变1例（6.67%）。
2.5 不同年龄百日咳患儿临床特征比较
比较≤3月龄和>3月龄两组的临床症状、辅助检查、住院时间和并发症等指标，发现≤3月龄组患儿的发绀、三凹征、面色涨红、气促和外周血淋巴细胞比例均较高，发生肺炎的比例较高，住院天数较长，差异均有统计学意义（P<0.05）。≤3月龄重症百日咳比例高于>3月龄（P<0.05）。见表1。
表 1 不同年龄组患儿临床特征分析Table 1. Analysis of the clinical characteristics of children in different age groupsCharacteristic ≤3 months of age (n=124) >3 months of age (n=164) Statistics P Paroxysmal cough/case (%) 65 (52.42) 68 (41.46) χ2=3.41 0.070 Whoop/case (%) 42 (33.87) 42 (25.61) χ2=2.33 0.130 Post-cough vomiting/case (%) 44 (35.48) 63 (38.41) χ2=0.26 0.610 Face redness/case (%) 116 (93.55) 141 (85.98) χ2=4.22 0.040 Gasp/case (%) 30 (24.19) 36 (21.95) χ2=0.20 0.650 Panting/case (%) 48 (38.71) 27 (16.46) χ2=18.14 <0.001 Three depressions sign/case (%) 39 (31.45) 17 (10.37) χ2=20.04 <0.001 Cyanosis/case (%) 66 (53.23) 41 (25.00) χ2=24.09 <0.001 WBC/×109 L－1, M (P25, P75) 19.28 (16.10, 24.04) 18.72 (13.97, 23.32) Z=1.08 0.280 CRP/(mg/L), M (P25, P75) 1.00 (0.39, 1.00) 1.00 (0.47, 1.03) Z=0.87 0.380 Lymphocyte proportion/%, M (P25, P75) 71 (66, 75) 66 (56, 73) Z=4.32 <0.001 Hospital stay/d, M (P25, P75) 8.50 (6.81, 11.94) 7.90 (5.92, 10.00) Z=2.41 0.020 Pneumoniae/case (%) 86 (69.35) 83 (50.61) χ2=10.23 0.001 Severe pertussis/case (%) 12 (9.68) 4 (2.44) χ2=7.05 0.008 WBC: White blood cell; CRP: C-reactive protein; M: Median. 2.6 不同免疫状态百日咳患儿临床特征比较
根据免疫接种情况，分为完全免疫组（全程接种疫苗，合计83例，占28.82%）和未完全免疫组（未全程接种疫苗或未接种疫苗，合计205例，占71.18%）。与完全免疫组比较，未完全免疫组患儿面色涨红、发绀、气促和三凹征的比例更高，血清C-反应蛋白 (C-reactive protein, CRP)水平更低，淋巴细胞比例更高，住院时间更长，差异均有统计学意义（P<0.05）。见表2。
表 2 不同免疫状态组患儿临床特征分析Table 2. Analysis of the clinical characteristics of children of different immunization statusesCharacteristic Incomplete immunization group (n=205) Complete immunization group (n=83) Statistics P Paroxysmal cough/case (%) 96 (46.83) 37 (44.58) χ2=0.12 0.730 Whoop/case (%) 59 (28.78) 25 (30.12) χ2=0.05 0.820 Post-cough vomiting/case (%) 72 (35.12) 35 (42.17) χ2=1.26 0.260 Face redness/case (%) 188 (91.71) 69 (83.13) χ2=4.52 0.030 Gasp/case (%) 51 (24.88) 15 (18.07) χ2=1.55 0.210 Panting/case (%) 64 (31.22) 11 (13.25) χ2=9.90 0.002 Three depressions sign/case (%) 49 (23.90) 7 (8.43) χ2=9.03 0.003 Cyanosis/case (%) 90 (43.90) 17 (20.48) χ2=13.88 <0.001 WBC/×109 L−1, M (P25, P75) 19.28 (15.15, 24.13) 18.49 (14.07, 22.95) Z=−0.76 0.450 CRP/(mg/L), M (P25, P75) 0.96 (0.38, 1.00) 1.00 (0.54, 1.31) Z=−2.07 0.040 Lymphocyte proportion/%, M (P25, P75) 70 (64, 75) 62 (54, 71) Z=−4.90 <0.001 Hospital stay/d, M (P25, P75) 8.79 (6.46, 11.04) 6.92 (5.00, 9.83) Z=−3.38 0.001 Pneumoniae/case (%) 123 (60.00) 46 (55.42) χ2=9.90 0.480 Severe pertussis/case (%) 14 (6.83) 2 (2.41) χ2=1.44 0.230 WBC: White blood cell; CRP: C-reactive protein; M: Median. 2.7 《建议》相关标准对不同年龄百日咳的诊断符合率
2.7.1 入院时临床诊断标准
参照《建议》，按入院时的临床症状评估，在124例≤3月龄患儿中，有112例（90.32%）符合临床诊断标准。164例>3月龄患儿中，有119例（72.56%）符合临床标准。≤3月龄临床诊断标准的阳性符合率高于>3月龄，差异有统计学意义（χ2=14.03，P<0.001）。
2.7.2 入院时外周血白细胞
参照《建议》，临床诊断加上外周血白细胞计数≥20×109 L−1且淋巴细胞比例≥60%可确诊≤3月龄患儿。124例≤3月龄患儿中有52例（41.94%）符合标准；不符合标准的72例中，白细胞计数≥20×109 L−1伴淋巴细胞比例<60%有5例（4.03%），白细胞计数<20×109 L−1有67例（54.03%）。
3. 讨论
百日咳典型的临床表现为痉挛样咳嗽、咳嗽后呕吐、鸡鸣样回声，病程可持续长达3个月。近年来由于无细胞百日咳疫苗的应用、百日咳菌株的适应性改变、百日咳的传播方式转变和大环内酯类抗生素耐药等因素，许多国家和地区呈现“百日咳再现”，且出现青少年和成人百日咳发病率升高的流行病学特征[3]。年长儿百日咳的咳嗽表现不典型，可以表现为无症状携带者[6]。本研究288例患儿中，痉挛样咳嗽占46.18%，咳嗽后呕吐占37.15%，咳末鸡鸣样回声仅占29.17%，显示了儿童百日咳临床症状的不典型性。我们还发现，不同年龄组百日咳患儿临床特征存在差异。≤3月龄比>3月龄患儿更容易出现发绀、气促、三凹征，并发肺炎和重症百日咳的比例均较高，和文献报道一致[5]。原因可能和小婴儿气道相对狭窄、咳嗽反射较弱有关[5]。Bp感染后，百日咳毒素（pertussis toxin, PT）引起纤毛破坏，呼吸道分泌物易堵塞不易咳出，更容易出现发绀、气促、三凹征等临床表现。
由于婴幼儿尚未完成百日咳疫苗的全程接种，可能也是影响儿童临床特征的原因之一。本研究显示未完全免疫组的患儿住院天数较完全免疫组长，临床表现大多数较为严重，淋巴细胞比例、发绀、气促、三凹征、面色涨红、肺炎发生率较完全免疫组高，与张艳炜等[7]报道基本一致。主要原因是Bp能产生许多毒力因子如PT、丝状血凝素和百日咳黏附素等，它们中的一种或几种也常被用来作为无细胞百日咳疫苗的抗原成分[8]。疫苗使用后，可产生保护性抗体，发绀、气促、三凹征、面色涨红等临床症状也有相应的减轻。
2017年《中国儿童百日咳诊断及治疗建议》针对不同年龄段提出了百日咳的临床诊断标准和实验室诊断标准建议[4]。本研究231例患儿入院时符合临床诊断标准，诊断符合率为80.21%，其中≤3月龄组临床诊断标准符合率90.32%，>3月龄组则为72.56%，差异有统计学意义（P<0.05），提示>3月龄百日咳患儿的临床症状更不典型，按《建议》推荐的临床诊断标准，更容易漏诊。除>3月龄组患儿的临床特征相对不典型外，《建议》对咳嗽时长的设置也是原因之一：4月龄～9岁要求阵发性咳嗽的时间≥7 d，≥10岁的咳嗽时长要求≥2周，一定程度影响了部分百日咳患儿的早期诊断。当有疑似临床表现时，需要及时予以实验室检查协助诊断。实验室诊断包括血常规白细胞计数、Bp-PCR检测、Bp培养、血清PT-IgG等，但多数医院不能进行Bp-PCR检测、Bp培养等检查，血清PT-IgG受到免疫接种等因素影响较大，血常规成为最简单易行的实验室检查。对于≤3月龄患儿，《建议》提出临床诊断加上外周血白细胞计数≥20×109 L−1伴淋巴细胞比例≥60%可确诊。本研究124例≤3月龄患儿中仅有52例（41.94%）符合上述标准，可见将外周血白细胞作为实验室确诊指标也有一定局限性。吕芳等[9]一篇关于新生儿临床诊断分析中示部分百日咳患儿白细胞计数也仅轻度升高。近年有学者在百日咳患者的外周血涂片中发现了裂隙淋巴细胞，这一发现为实验室诊断提供了新思路[10]。许秀妆等[11]也提出外周血细胞计数和裂隙淋巴细胞在早期百日咳筛查诊断中可能起到作用。但其诊断价值及意义尚待进一步验证[12]。
综上所述，本研究发现≤3月龄的百日咳患儿病情较重，此年龄段儿童在考虑百日咳的诊断时，血常规白细胞阈值可适当下调，现行诊断标准尚待完善。临床医生需要高度重视不典型百日咳的临床表现，及时给予患儿百日咳的相关检测，早期诊断，及时治疗。但本研究是回顾性研究，病例资料来自于不同科室，部分资料可能缺失；且未对培养结果做药敏分析，也没有对治疗情况进行分析，有待进一步研究。
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利益冲突 所有作者均声明不存在利益冲突
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表 1 不同年龄组患儿临床特征分析
Table 1 Analysis of the clinical characteristics of children in different age groups
Characteristic ≤3 months of age (n=124) >3 months of age (n=164) Statistics P Paroxysmal cough/case (%) 65 (52.42) 68 (41.46) χ2=3.41 0.070 Whoop/case (%) 42 (33.87) 42 (25.61) χ2=2.33 0.130 Post-cough vomiting/case (%) 44 (35.48) 63 (38.41) χ2=0.26 0.610 Face redness/case (%) 116 (93.55) 141 (85.98) χ2=4.22 0.040 Gasp/case (%) 30 (24.19) 36 (21.95) χ2=0.20 0.650 Panting/case (%) 48 (38.71) 27 (16.46) χ2=18.14 <0.001 Three depressions sign/case (%) 39 (31.45) 17 (10.37) χ2=20.04 <0.001 Cyanosis/case (%) 66 (53.23) 41 (25.00) χ2=24.09 <0.001 WBC/×109 L－1, M (P25, P75) 19.28 (16.10, 24.04) 18.72 (13.97, 23.32) Z=1.08 0.280 CRP/(mg/L), M (P25, P75) 1.00 (0.39, 1.00) 1.00 (0.47, 1.03) Z=0.87 0.380 Lymphocyte proportion/%, M (P25, P75) 71 (66, 75) 66 (56, 73) Z=4.32 <0.001 Hospital stay/d, M (P25, P75) 8.50 (6.81, 11.94) 7.90 (5.92, 10.00) Z=2.41 0.020 Pneumoniae/case (%) 86 (69.35) 83 (50.61) χ2=10.23 0.001 Severe pertussis/case (%) 12 (9.68) 4 (2.44) χ2=7.05 0.008 WBC: White blood cell; CRP: C-reactive protein; M: Median. 
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表 2 不同免疫状态组患儿临床特征分析
Table 2 Analysis of the clinical characteristics of children of different immunization statuses
Characteristic Incomplete immunization group (n=205) Complete immunization group (n=83) Statistics P Paroxysmal cough/case (%) 96 (46.83) 37 (44.58) χ2=0.12 0.730 Whoop/case (%) 59 (28.78) 25 (30.12) χ2=0.05 0.820 Post-cough vomiting/case (%) 72 (35.12) 35 (42.17) χ2=1.26 0.260 Face redness/case (%) 188 (91.71) 69 (83.13) χ2=4.52 0.030 Gasp/case (%) 51 (24.88) 15 (18.07) χ2=1.55 0.210 Panting/case (%) 64 (31.22) 11 (13.25) χ2=9.90 0.002 Three depressions sign/case (%) 49 (23.90) 7 (8.43) χ2=9.03 0.003 Cyanosis/case (%) 90 (43.90) 17 (20.48) χ2=13.88 <0.001 WBC/×109 L−1, M (P25, P75) 19.28 (15.15, 24.13) 18.49 (14.07, 22.95) Z=−0.76 0.450 CRP/(mg/L), M (P25, P75) 0.96 (0.38, 1.00) 1.00 (0.54, 1.31) Z=−2.07 0.040 Lymphocyte proportion/%, M (P25, P75) 70 (64, 75) 62 (54, 71) Z=−4.90 <0.001 Hospital stay/d, M (P25, P75) 8.79 (6.46, 11.04) 6.92 (5.00, 9.83) Z=−3.38 0.001 Pneumoniae/case (%) 123 (60.00) 46 (55.42) χ2=9.90 0.480 Severe pertussis/case (%) 14 (6.83) 2 (2.41) χ2=1.44 0.230 WBC: White blood cell; CRP: C-reactive protein; M: Median.
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[1] VÁSCONEZ NOGUERA S, JARAMILLO K, ZABALA A, et al. Bordetella pertussis, a reemerging pathogen in pediatric respiratory infections. A study in Quito, Ecuador. Rev Argent Microbiol,2021,53(1): 27–33. DOI: 10.1016/j.ram.2020.07.001
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